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《滑头鬼之孙 千年魔京》以继承百鬼夜行总司令的奴良陆雄为主角，讲述其在妖怪百鬼夜行的世界中劝恶惩恶的故事。标题为「滑头鬼之孙 千年魔京」，顾名思义新动画将正式进入京都篇，陆雄与羽衣狐在京都上空展开了激战，此篇章在原作中精彩又不失高潮起伏......
滑头鬼之孙》以现代的日本（浮世绘町）作为舞台，继承百鬼夜行总司令的少年在妖怪百鬼夜行的世界中劝恶惩恶的故事。故事中的妖怪，大部份是出自鸟山石燕的“图百鬼夜行”和竹原春泉的“小人儿书一百故事”的妖怪画集。
主人公奴良陆生看似是普通的中学生，实际上是妖怪“滑头鬼”（滑头鬼：随便闯到别人家里，偷吃别人的东西，给别人家里添麻烦的日本妖怪）的孙子，继承了四分之一滑头鬼之血。
小时候，陆生对爷爷很崇拜，也与爷爷领导下的“奴良组”十分亲近。但是，在与同学的一次讨论中，陆生知道了人类畏惧妖怪，就想过平静生活，不愿继承奴良组三代目。一天，陆生的人类朋友被妖怪袭击，为保护他们觉醒了自身的妖怪之血。四年后，陆生虽然仍希望作为人类生活，但是为了统率奴良组而与妖怪世界相对。
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